Historia Augusta mà cứ liệu khó mà tin tưởng được một cách dè dặt đã mô tả Pupienus như một tấm gương về sự thăng tiến thông qua cursus honorum nhờ thành công quân sự. Nó ghi rằng ông là con trai của một thợ rèn được nhận nuôi bởi một người tên là Pescennia Marcellina (cũng không rõ) và bắt đầu sự nghiệp của mình như một Centurio primus pilus trước khi trở thành một Militum Tribunus rồi sau là một Pháp quan.[3] Trên thực tế ông còn có một phần thuộc giới quý tộc, dù chỉ là thứ yếu và có thể là thời gian gần đây.[4] Đến từ thành phố Volterra của người Etrusca,[5] từ đó suy đoán rằng Pupienus là con trai của Marcus Pupienus Maximus, một nghị viên và là thành viên đầu tiên của nhà ông tham gia vào Viện Nguyên lão và vợ Clodia Pulchra.[6]

Sự nghiệp của Pupienus khá là ấn tượng, từng nắm giữ nhiều chức vụ quan trọng dưới thời trị vì của nhà Severanus trong suốt cuối thế kỷ 2 và đầu thế kỷ 3. Điều này còn bao gồm cả việc ông được phân công làm Thống đốc các tỉnh thuộc Viện Nguyên lão gồm Bithynia et Pontus, Achaea, và Gallia Narbonensis.[7] Sau đó ông được bổ nhiệm làm đại sứ triều đình cho một trong những tỉnh vùng Germania, có lẽ là sau khi được bổ làm chấp chính quan lần đầu tiên vào khoảng năm 207.[7] Trong thời gian làm thống đốc, ông khá nổi tiếng và từng giành nhiều chiến thắng quân sự trước người Sarmatia và các bộ tộc German.

Năm 234, trong những năm cuối của triều đại Alexander Severus, ông được chỉ định làm chấp chính quan đến lần thứ hai. Cũng trong năm đó ông cũng được bổ nhiệm làm Thị trưởng thành Roma và nổi tiếng về tính nghiêm nghị, đến mức ông bị đám đông dân chúng Roma căm ghét.[8]